John pracoval ako mariňák v americkom námorníctve, zrejme do tej doby, kým stretol Mary. Neskôr sa usadili v Lawrence (štát Kansas). V Lawrence bol John spoluvlastníkom servisu s jeho priateľom Mikom. Po Maryinej smrti navštevoval veštkyňu Missouri. Hľadal u nej pomoc, ale ona sama nevedela, čo sa v tú noc stalo. John vychovával chlapcov sám a medzitým hľadal odpovede na otázky súvisiace so smrťou jeho ženy. Deana a Sama naučil všetko o nadprirodzených javoch a ako bojovať proti zlu.

Keď Sam odišiel z domu na univerzitu, John pokračoval v "práci" s Deanom. Ale jedného dňa John záhadne zmizne, a tak Deanovi nezostáva nič iné, ako navštíviť brata Sama, s ktorým sa napokon vyberá otca hľadať, a určite to nebude prechádzka ružovou záhradou. John sa v blízkosti synov ocitne v Lawrence, kam sa bratia vybrali pomôcť mladej slobodnej mamičke. Nenaberie však dostatok odvahy, aby sa s nimi stretol, a tak bratia z Lawrencu odchádzajú v nevedomosti. Neskôr sa John odhodlá a zavolá Samovi s tým, aby ho už prestali hľadať. Celá situácia sa vyhrotí až v Chicagu, kde sa bratia konečne stretávajú so svojim otcom. Po útoku "tieňového démona" sa John opäť vyberie inou cestou ako oni dvaja. Po dlhom zvažovaní si John uvedomí, že boj s démonom sám nezvládne, a tak si na pomoc prizve aj synov. Potom, ako sa mu podarí získať vzácny colt, začne Meg zabíjať jeho priateľov a dá mu ultimátum, buď jej colt prinesie alebo bude pokračovať vo vraždení. John sa za ňou vyberie len s napodobeninou dúfajúc, že si to Meg nevšimne. Nanešťastie sa tak nestane a John sa stáva jej zajatcom. Jeho synovia ho však ani tentoraz nenechajú na holičkách a zachránia ho. Čo však bratia netušia je, že ho posadol sám obávaný démon a chystá sa ich zabiť. Keď to Sam a Dean zistia, je už neskoro. Démon v Johnovom tele vážne poradí Deana a bol by ho aj zabil, keby sa mu John na chvíľu nevzoprel. John vyzýva Sama, aby ho coltom strelil do srdca a tým démona zničil. Sam ho však neposlúchne a strelí otca len do nohy. Démon napokon Johnove telo opúšťa. Po ceste do nemocnice do ich auta vrazí kamión, ktorého vodič bol posadnutý démonom. Po zrážke na miesto nehody prichádzajú záchranári, ktorí zraneného Johna aj so synmi prevezú do nemocnice. Johnove zranenia napokon nie sú také vážne. Keď sa John dozvie, že Dean zomiera, rozhodne sa pre jediné riešenie, ktoré mu zostalo. Privolá démona a uzavrie s ním dohodu. Ponúkne mu colt za Deanov život. Démonovi sa to však zdá málo, a tak Johnovi nahvrhne, že Deana zachráni výmenou za colt a jeho život. Keď sa Dean napokon preberá z kómy, John sa s ním rozlúči, prikáže mu, aby dával pozor na Sammyho a do ucha mu pošepká niečo, z čoho sa Dean nevie spamätať. Následne odíde do svojej izby a na stôl položí colt. O niečo neskôr okolo jeho izby prechádza Sam a keď Johna uvidí bezvládne ležať na zemi, začne volať o pomoc. Lekári však Johnovi už nedokážu pomôcť, a tak John pred zrakmi svojich synov zomrie.

Vo chvíli, keď sa Jackovi podarí otvoriť pekelnú bránu, vychádza sa z nej aj duch Johna Winchestera, ktorý využije situáciu a opäť zachráni živoť svojmu staršiemu synovi. Na chvíľku sa mu podarí démona zneškodniť, zatiaľ čo Dean schmatne colt ležiaci na zemi. Následne Dean démona jednou ranou zneškodní. Pyšný John sa posledný krát pozrie na svojich dvoch synov a jeho duch sa vyparí, nevedno kam.

Bratia spálili Johnovo telo na hranici a jeho psie známky vzali na Maryin hrob, aby tak boli k sebe aspoň trocha bližšie.

V alternatívnej realite vytvorenej džinom John nežije. Pred niekoľkými rokmi zomrel počas spánku na mŕtvicu. Taktiež rád hrával softball.